.
В 1605 году возникший по неосторожности большой пожар уничтожил 137 из 251 домов. В 1620 году свирепствовала чума, а в 1621 году последовал ещё один сильный пожар. Поворотным пунктом в истории города стал 1603 год, когда маркграф Кульмбаха (Бранденбург-Кульмбах) Кристиан решает перенести свою резиденцию в Байройт. Строительство новой столицы приостанавливается из-за Тридцатилетней войны. Однако затем жизнь в городе приходит в норму и возводятся многие здания в стиле барокко.
Золотой век Байройта наступил во время правления маркграфини Вильгельмины, старшей дочери прусского короля Фридриха Вильгельма I и сестры Фридриха Великого. Она построила несколько парков и замков, которые дошли до наших дней и во многом определяют облик современного города. Также при ней был построен Маркграфский оперный дворец, признанный ЮНЕСКО памятником Всемирного наследия.
В 1769 году последний маркграф княжества Байройт умирает без наследника и государство аннексируется близлежащим княжеством Ансбах. Байройт перестает быть столицей. Вскоре после этого город и его окрестности становятся провинцией Пруссии (1792), затем Франции (1806) и наконец Баварии (1810).
В 1872 году в город переехал композитор Рихард Вагнер, который именно здесь сумел осуществить мечту: построил грандиозный оперный театр специально для представления главного в его жизни произведения — «Кольца́ Нибелунга».